西元八九○年， 藏衛地區的高僧大德朱托仁青．吉熱曲雄旺波來到白玉修行，現仍留有修行洞、聖塔等，可以說是康藏第一座寧瑪道場。後來的歷代先驅們又在原址的岩堡上修建了一座依怙堂。1665年，德格王發願建寺，在依怙堂的基礎上擴建成了白玉寺。大成就者仁珍昆桑謝拉應金剛持明岩取大師明珠多傑以及色洛頓巴堅稱之請，出任該寺的法座，並成為德格王的上師。第一位法座持有者，大持明昆桑謝拉較知名的前世為佛的兒子「羅喉羅」尊者和「根延它摩塔」尊者以及印度大師「吉祥獅子（師利星哈）」等。此後，在他的領導之下，其弟子等人到各地建寺、收徒、傳教，當時使白玉寺擴充至三千人之多的大寺院、擁有了百餘座子寺、上千座靜修院和閉關室，遍佈康、藏、安多等地。如今，白玉寺主要的屬寺共360多座。並且經由教理的學習和實修，佛陀的教法在此不斷的增上和廣泛地流布。在他無數的弟子之中，他最早的心子是貝瑪龍卓嘉措。另外還有四個來自後地方的偉大的心子：舍巴耶喜，蔣甘阿貝，雄干貝丁和臧嘎多傑塔。

他們各自建立了他們自己的法座寺院。舍巴耶喜建立了拉孜寺，蔣甘阿貝建立了蔣甘寺。雄干貝丁所建的雄甘寺，臧嘎多傑塔的臧嘎寺。這四座寺院以及札口的偉瑟林寺廟成了主要的寺院，由此發展出其他的分寺。由這五座寺廟分出了一百座雄偉的寺院，再由此分出無數的子寺院。

鼎盛時期的白玉祖寺僧伽多達三千人，歷史上曾經出現過不少大成就者。例如第一世貝諾法王傳法予貝瑪仁增（梵文名為貝雅達賴，著名的宗諾仁波切──蔣波佛爺即其曾孫），宗喇貝瑪仁增再傳予諾那呼圖克圖（第二位把寧瑪巴白玉傳承傳至漢地的上師，曾於民國初年受封為普佑護國大法師）。宗喇貝瑪仁增的頭蓋骨現供奉於白玉祖寺，其上自然呈現有佛像和「阿」種子字。而諾那呼圖克圖上師於民國二十五年在西康甘孜圓寂，遺蛻縮如嬰兒，門弟子遵囑將遺蛻運往江西廬山火化，心焚不化，現靈塔仍存廬山。

白玉祖寺的歷代寺主分別為：第一代仁珍昆桑謝拉；第二代貝瑪倫珠佳措；第三代卓望貝瑪諾布；第四代噶瑪札西；第五代噶瑪拉旺；第六代久美涅敦滇僅 (噶瑪久美)；第七代貝瑪埵昂滇僅；第八代鄔金埵昂卻吉尼瑪；第九代巴千都巴(突滇卻吉隆波)；第十代噶瑪貼卻寧波；第十一代卓望貝瑪諾布(圖滇謝祝卻吉札揚)；第十二代（即現任）噶瑪古千法王。

由於歷史的原因，在文化大革命期間，整座白玉祖寺被夷為平地。直到上個世紀八十年代初，經中國的省、州人民政府批准為開放寺廟，先後共撥二十六萬八千元，由寺主圖松仁波切主持進行重建。同時遠在印度的白玉寺第十一代法座、寧瑪巴無上的精神領袖及心靈導師貝諾法王傾力支持，及廣大藏地和海內外信眾鼎力相助，白玉祖寺得以初步修復。

經過多年的努力，白玉祖寺初步修建了經堂、佛殿、佛學院、閉關院、靜修院、漢英學院和僧舍等建築。近年來又興建了蓮師淨土壇城、八座吉祥舍利塔、明珠多傑舍利塔，重塑了多尊佛像。如此眾多的莊嚴建築群，以層次分明的排列結構覆庇了白玉縣城北的整座山，使整個 白玉祖寺特別宏偉壯觀，與週圍的群山形成一股安定心靈的不可思議的力量。同時為了利益方便當地居民的生活，寺院也募集資金鋪路架橋，使整個白玉附近的環境在清幽中仍不失便利，猶如一切具足圓滿的佛國淨土。

西元1988年圖松仁波切決定重建閉關中心。尊貴的頂果欽哲法王、謝欽嘉察法王與宗薩蔣陽欽哲法王等親自蒞臨參加動土儀式，並加持這塊將會成就許多未來佛的摩尼寶地。重建的閉關中心被命名為「白玉閉關中心光明禪院」。1990年建造完成，首次結聚了四十位戒規清淨的出家眾共同閉關，由圖松仁波切親自指導，閉關為期三年三個月。

目前閉關中心可以同時容納五十位僧人。每位閉關僧人各自有一套獨立的閉關房。中心內設有共修的大殿，殿內供奉了三身佛的莊嚴佛像，還有諸多大掘藏師的塑像、伏藏法寶和三成就法的圓滿壇城。

另外有一個小的閉關中心，稱為「本尊院」，提供喇嘛們修本尊時閉關之用。這裡長年有二十多位僧人閉關，實修普巴金剛等本尊法。

此外，圖松仁波切還附設了一個「修心中心」，提供給想要進入閉關中心的喇嘛們和廣大的虔誠在家弟子們一個清淨修心的地方。每五個月開設一次「百日前行修學班」，由仁波切親自傳授教導。

西元1992年， 貝諾法王、圖松仁波切、白玉的堪布與活佛們在正式的會議上，一致通過決定把講經院改為藏傳佛教寧瑪派的大學，命名為「寧瑪派高級佛學院聞思興盛洲」。慈悲的貝諾法王承擔了所有的建設經費。1994年佛學院正式開學，由圖松仁波切擔任院長。

佛學院建築依照傳統的藏族方式修造，在佔地五萬多平方米的建築工程中規劃有：教學樓、大佛殿、九個不同班的教室、辯經場、堪布（教授）樓、三百五十間學生宿舍、飯堂、圖書館、檔案室、接待室、保管室、車庫等，並綠化了室外所有的空地。

佛學院有一套完整的教育制度，由 貝諾法王、圖松仁波切、古千活佛和白玉的堪布們共同制定。全部的學程為期九年，完成九年的學習，考試及格，並通過論文的撰著與答辯，即可獲得堪布學位，也就是佛學博士的學位。

佛學院第一年招收了二百名學生，此後每年招生一次，現在共有學生三百五十名。每一名學生可分配得一間面積十平方米的房間，基本的衣服、飲食及生活所需，全由貝諾法王供養。對佛學院的學生而言，如觀音菩薩大慈大悲的 貝諾法王，既是撫育身體成長的大恩父母，也是教育心靈智慧的偉大上師。